一護失去死神之力后，石田雨龍接替他執行消滅虛的工作。遭遇襲擊遇襲倒地空座町大戰落幕1年5個月后，石田雨龍升上了高中三年級，擔任空座第一高校第25屆學生會長。就在銀城空吾開始跟黑崎一護接觸沒多久，雨龍察覺一護身邊開始出現久違的靈壓。
當一護被不良少年找麻煩的時候，雨龍教訓了那群不良少年。晚些時候，雨龍在返家途中路過一護的住家，發現井上織姬試著詢問一護身邊的異常情況。這時，他發現一個陌生男子（月島秀九郎）在屋檐上走動，他試著去追趕對方，卻被神秘人（銀城空吾）砍斷右臂，身受重傷而倒地。
獲知此事的一護和織姬趕到醫院探視雨龍，但雨龍卻對父親龍弦出面說明一事感到相當不悅，也因為不清楚敵人的底細而不愿透露襲擊事件的相關細節。察覺一護和襲擊自己的人接觸后，雨龍委托織姬到醫院幫他療傷，得知井上也遭到了襲擊，并且襲擊者就是襲擊自己的人。
雨龍在傷勢剛痊愈沒多久便擅自離開醫院，前往大宅邸協助一護對抗銀城空吾和月島秀九郎，還揭發銀城和月島就是襲擊自己的人，但不敵月島的攻勢而遭到重創。一護的完現術之力被銀城吸收后，目睹了露琪亞再次給予一護死神之力，在接受了露琪亞的緊急治療后，和一護與銀城被轉移到雪緒·漢斯·佛拉魯魯貝魯那的能力空間里，聯手一護對抗銀城空吾。
經過觀察，雨龍提醒一護，銀城可以使用一護的所有能力。銀城告訴了一護有關“代理死神戰斗許可證”的真相，企圖拉攏一護，雨龍告訴一護不要聽對方的話，一護則開啟了卍解，最后擊敗了銀城空吾。
千年血戰若干只大虛襲擊空座町的夜晚，雨龍跟著茶渡泰虎和井上織姬來到現場協助一護作戰，為遭到虛襲擊重傷的行木龍之介與斑目志乃解圍。事發兩天后，和一行人遇見了使用滅卻師能力的阿茲基爾羅·伊邦。在一護擊退伊邦的同時，一行人卻透過龍之介的傳令神機，獲知尸魂界遭敵人入侵的消息。妮露與沛薛來到現世告知虛圈失守的消息后，一護準備號召伙伴前往虛圈展開救援行動，但雨龍因為于個人因素的考量，只能委婉拒絕。
飲下友哈巴赫的血液無形帝國首次進攻瀞靈廷撤退后，石田雨龍被雨葛蘭·哈斯沃德帶到了冰之宮殿會見友哈巴赫。不久后，友哈巴赫向星十字騎士團宣布了石田雨龍為自己的繼承人，其后于執行覺醒儀式的過程中飲下友哈巴赫的血液，獲得了圣文字“a”的能力。
雨龍詢問友哈巴赫將自己指定為繼承人的真正用意，卻意外地從對方口中，得知自己正是多年前唯一于名謂“圣別”的種族清洗行動里幸存的混血滅卻師。友哈巴赫認為雨龍擁有能夠超越他的能力，所以才會親自任命其為繼任的無形帝國領導者。
之后，石田雨龍隨友哈巴赫和星十字騎士團通過“影之領域”現身于化為冰之宮殿的瀞靈廷。在友哈巴赫入睡時，被哈斯沃德告知執行覺醒儀式的代價，表示雨龍就算是為了向母親復仇而加入無形帝國，在接受他們邀請的那一刻就已經沒有退路。友哈巴赫醒來，黑崎一護抵達瀞靈廷后，隨同友哈巴赫進攻靈王宮，試圖規勸阻止友哈巴赫的一護回首未果，轉而對后者發動攻擊，被隨后抵達現場的井上織姬擋下。
到達靈王宮后，目睹了零番隊被擊潰，以及友哈巴赫“開眼”的時刻。一護等人登上靈王宮與友哈巴赫交手期間，襲擊了欲阻止友哈巴赫吸取靈王之力的一護和四楓院夜一。面對一護的質問直接予以解釋他有著滅卻師血統，對想插手戰斗的親衛隊搶先將黑崎一護打下靈王宮。
友哈巴赫完全吸收了靈王后，對容貌已完全不似人形的友哈巴赫感到驚愕。叛變一事被發現靈王宮被友哈巴赫改造成真世界城后，包括雨龍與神赦親衛隊在內的五人接受指令前去迎擊侵入者，雨龍朝二枝番街方向而去。確認周遭沒有眼線后在真世界城四周放置了崩壞楔子，不料他的行徑已經被哈斯沃德用“全知全能”的能力看透（哈斯沃德在友哈巴赫入眠時會與其交換能力），其放置的一部分崩壞楔子也被哈斯沃德發現。